В феврале 1964 года Министерство обороны СССР передало под музейные нужды главный корпус Выборгского замка. Но, прежде чем открыть первые музейные экспозиции в замке, требовались архитектурные и археологические исследования замковых сооружений, ремонт и благоустройство территории.

С 1965 года на Замковом острове работали эстонские археологи, реставраторы и архитекторы под руководством Х. Потти и Е. Кальюнди. Результатом этих работ стал проект реставрации и музеефикации башни Святого Олафа, где планировалось разместить экспозиции, посвященные истории замка. Этот проект так и не был реализован — под музейное выставочное пространство отвели главный замковый корпус.

В январе 1966 года Выборгский краеведческий музей переименовали в Выборгский межрайонный краеведческий музей. В эти годы замок уже мог принимать первые временные выставки из музеев Ленинграда.

К столетию со дня рождения Ленина, в апреле 1970 года, в Выборгском замке открылась первая постоянная экспозиция — «Историческое и революционное прошлое края». Чуть позже появилась самая старая из ныне действующих выставок — экспозиция «Карельский перешеек в годы Великой Отечественной войны» (сейчас она называется «Выборг в годы Второй мировой войны»).

В 1971 году башня Святого Олафа открылась для посетителей. На обзорной площадке башни можно было послушать радиоэкскурсию «Панорама Выборга».

В 1972 году открылась экспозиция «Выборг социалистический. Промышленность города и района». Двумя годами позже создаются выставки «Сельское хозяйство Выборгского района» и «Животный мир Карельского перешейка». Последняя существует до сих пор, пользуясь неизменной популярностью — особенно у детей.

В 1977 году музей был вновь переименован — в Выборгский краеведческий музей. В конце 1970-х в нем появился первый в Ленинградской области выставочный зал и единственное в области открытое хранение зоологической коллекции.

К концу века Выборгский музей становится центром летней культурной программы Выборга. Здесь проводятся рыцарские турниры, реконструкции средневековых праздников, спортивные соревнования, театральные мероприятия, дни национальных культур.

Ежегодно замок принимает джазовый фестиваль «Серенады Выборгского замка» и рок-фестиваль «Ночной вояж на Замковом острове». С 1993 года здесь проходит церемония вручения наград и закрытия фестиваля отечественного киноискусства «Окно в Европу».

С 2002 года в замке проходят дни Выборгского фьорда и — в рамках Международного фестиваля театрального искусства «Звезды белых ночей» — оперные спектакли Государственного Мариинского театра в Выборгском замке.

В 90-х годах появляется несколько новых выставок: «Древний страж города. Из истории Выборгского замка», «Из истории Выборгской таможни». Созданная в 1997 году экспозиция «Шведский Выборг» до сих пор остается одной самых популярных в музее.

Летом 1998 года в Комендантском доме открыли экспозицию «Подводная археология» («Тайны морского дна», «Подводные тайны Балтики»).

В 1999 году Выборгский краеведческий музей был переименован в Государственный музей «Выборгский замок».

В начале века в главном корпусе замка появляется детский музейный центр, открываются новые выставки («Выборг в Северной войне», «Быт переселенцев 1940–1941, 1944–1950 годов», «Балтийский регион и его замки»).

В 2006 году при участии финских коллег создаются экспозиции «Выборг в составе Великого княжества Финляндского» и «Выборг в составе независимой Финляндии».